I den spennende tredje utgaven av "Blue Exorcist" møter vi Rin Okumura og hans medstudenter, som befinner seg midt i en hemmelig krig mot mørkets krefter. Oppdratt av den kjente eksorsisten Far Fujimoto, har Rin alltid levd i uvitenhet om sitt sanne opphav. En skjebnesvanger krangel med Far Fujimoto tvinger ham til å konfrontere en grusom sannhet – blodet til demonlorden Satan renner i hans årer! Fast bestemt på å overvinne Satan, må Rin tre inn i den mystiske True Cross Academy for å bli en eksorsist. Som en nybegynner, kalt Exorcist Exwire, på True Cross Academy har Rin en lang vei å gå før han kan oppnå den høyeste rangeringen som Paladin. Når Rin og klassekameratene hans sendes på oppdrag for å lete etter et spøkelse, blir de rammet av Amaimon, Jorden sin konge, som overrasker Rin ved å stjele Koma-sverdet. Samtidig observerer høyere makter hendelsene ved akademiet, og deres tilstedeværelse blir snart kjent. Nye aktører gjør sin entré, og Rin har ingen anelse om at han er midt i et farlig spill!
