I 2555, over to år etter at Master Chief forsvant i aksjon etter en avgjørende konflikt på Installasjon 00 – den massive, ekstragalaktiske Forerunner-konstruksjonen kjent som Ark – befinner menneskeheten seg i en skjør fred med Elitene. Denne tilværelsen trues av en bemerkelsesverdig vitenskapelig oppdagelse. Oppdagelsens gåtefulle opprinnelse knyttet til Forerunner kan nemlig avgjøre hele galaksens skjebne på bare noen uker. For å avdekke disse farlige hemmelighetene må en heroisk, hastig dannet koalisjon av mennesker og Eliter legge til side sine forskjeller. Sammen legger de ut på en hemmelig oppdrag tilbake til Ark – et utrolig og gåtefullt sted som få har returnert fra, og der dødelig fare lurer for dem alle.
