I de gripende første dagene av krigen mellom mennesker og Covenant, som er en del av det utvidede universet basert på den prisbelønte videospillserien Halo, opplever vi hvordan United Nations Space Command (UNSC) iverksetter 'Cole-protokollen' for å beskytte Jorden og dens indre kolonier fra oppdagelse av fienden. Det er en tid med stor usikkerhet, der mange står overfor oppgaven å fjerne navigasjonsdata som kan avsløre jordens beliggenhet og sette menneskeheten i fare. En av dem som får i oppdrag å fjerne disse farlige sporene er marinen løytnant Jacob Keyes, som nå er tildelt en topphemmelig oppdrag fra Office of Naval Intelligence. Oppdraget fører ham til en avsides del av galaksen hvor ingenting er som det ser ut. Utenfor de ytre koloniene ligger planeten Hesiod, en gassgigant omkranset av et enormt asteroidebelte. Mens Covenant fortsetter å ødelegge beboede menneskeplaneter nær Hesiod, må overlevende, støttet av en menneskelig festning, kjempe for sin overlevelse og sikre fremtiden for menneskeheten.