I 1766 har de eldste vampyrene i verden, søskenparet Klaus, Elijah og Rebekah Mikaelson, gjenoppbygget New Orleans til strålende prakt. Mens heksene lever i utkantene i myrområdene og varulvene har måttet flykte, sitter Klaus fortsatt med en følelse av utilfredshet. Ingen kongerike er komplett uten en dronning som kan sitte ved sin konges side. Etter årelang jakt finner han endelig en mektig heks, villig til å utføre et ritual for å gjenopplive hans tapte kjærlighet, Vivianne. Men lykken ser ut til å være innen rekkevidde, og likevel er ikke alt så enkelt som det ser ut. Heksen har nemlig sine egne skjulte motiver ...
