Seks år har gått siden slutten av Covenant-krigen, men på planeten Carrow – et område på kanten av den felles okkupasjonssonen – bryter det ut en avgjørende ny kamp. Menneskelige kolonister og de fremmede Sangheili har allerede levd i et spent sameksistens, der Melody Azikiwe, utsending fra Unified Earth Government, prøver å mekke en varig fred mellom de to artene. Men mens borgerkrigen nå herjer innen Sangheili, står Melody overfor en skjult oppgave fra Office of Naval Intelligence: å frigjøre Spartan-II-ene kjent som Gray Team, som har vært i stase siden krigens slutt, holdt fanget av en listig Elite-flåtemester drevet av hevn. Samtidig kan ingen forutse den pågående volden som fører til oppdagelsen av et enda større, ustoppelig trussel – en som har vært skjult i eoner under planetens overflate.