Den menneskelige og Covenant-krigen raser uavbrutt, mens det fremmedartede kolossalmaskineriet utrettelig beveger seg mot sitt endelige mål: utslettelse av alt menneskelig liv. Halo er blitt ødelagt, og trusselen dette representerte mot intelligent liv er blitt nøytralisert. Men seieren har hatt en fryktelig høy kostnad for UNSC. Nå hviler alt på skuldrene til den legendariske Spartanen kjent som 'Master Chief'. Selv med hjelpen fra den kunstige intelligensen Cortana, vil Master Chief stå overfor enorme utfordringer når han prøver å redde overlevende og unngå Covenant-skipene som patruljerer restene av Halo i rommet fylt med vrakdeler. En farlig reise hjem venter, full av Covenant-styrker som venter på dem. For alt som betyr noe, må Master Chief og hans krigsharde enhet ikke bare overleve, men også ta opp kampen mot fienden med et avgjørende første angrep.
