Ingen lykkelige slutninger varer evig. Dagen før Kae og Aqearas kongelige bryllup blir Avalons havn rammet av et uventet angrep, som etterlater kongeriket i sorg og kaos. De to dronningene oppdager at lignende angrep finner sted i andre riker, inkludert Aqearas undervannshjem. I et forsøk på å avdekke hvem som står bak disse grusomhetene, bytter dronning Kae og dronning Aqeara ut sine kroner med tri-hornhatter og sverd. Med en modig besetning legger de ut på et farlig eventyr, hvor hemmelighetene kommer til overflaten og sannhetene truer med å overvelde dem. Ruff, som aldri hadde forventet å oppleve et lykkelig og evig liv, ser sitt håp bli revet bort i det øyeblikket det var nær. Når kaptein Kae henvender seg til ham, bestemmer Ruff seg for å legge sin sorg til side og bli med sine nære venner på en ny, skremmende reise. Men den tunge vekten av et savnet hjørne av hjertet hans kan for enhver pris trekke Ruff ned i dypet av havet, stedet hvor han først ga bort sitt hjerte.
