Ingen forutså drageapokalypsen. Dragene gjorde sitt inntog brått og ødela verden slik vi kjente den, inkludert New York City. Nå, tre år senere, lever Noah, hans hardbarkede overlevelsesfar og en broket gruppe overlevende et liv på randen i denne nye virkeligheten. Barnene leter ikke bare etter materialer i forlatt hjem, men også etter glemte bøker i biblioteket. De voksnes tid går med til å etablere et midlertidig samfunn og forsvare lyene sine med alle tilgjengelige midler. I det minste så lenge dragene hviler og det fortsatt er trygt under jorden. Noah har vært vitne til hva disse skapningene kan forårsake, og han vet at når det kommer til drager, er det enten å drepe eller å bli drept. Men et tilfeldig møte med en ung drage får Noah til å stille spørsmål ved alt han trodde han visste. Ryktene sprer seg om at det finnes en gruppe overlevende som lever i harmoni med dragene i stedet for å skjule seg under jorden. Noah slår seg sammen med sin ildsprutende allierte for å finne ut om det virkelig er mulig å oppnå fred mellom mennesker og drager.
