I Venere, 1958, finner vi Peggy Guggenheim, arving og legendarisk kunstsamler, som nyter solen på sin hvite marmorpalass ved Grand Canal. Hennes liv har vært preget av dramatiske vendinger og tragiske øyeblikk. Gjennom å bryte med samfunnets forventninger har Peggy styrt sitt eget skjebne og funnet sin indre fred. Som en sann original og uavhengig kvinne, har hun alltid hatt tro på kunstens transformative kraft. Livet hennes fikk en dramatisk vending da hun som fjortenåring mistet sin far i Titanic-ulykken, noe som snudde opp ned på hennes beskyttede tilværelse. Som den yngste datteren i to jødiske familiedynastier er Peggy fast bestemt på å leve et liv fylt med lidenskap og personlig frihet. Men med den enorme formuen følger også uventede begrensninger. I en tid preget av samfunnsendringer og krig, navigerer hun gjennom en dekadent, sexistisk og anti-semittisk virkelighet.
