Miles Morales er en helt vanlig ungdom. Han tilbringer søndagene med middag sammen med foreldrene, spiller gamle videospill med sin beste venn Ganke, og har et crush på den talentfulle poeten Alicia. I tillegg har han sikret seg et studieplass ved det prestisjefylte Brooklyn Visions Academy. Men det er en ting som skiller Miles fra de andre - han er Spider-Man. I det siste har imidlertid Miles' spidey-sans vært ute av drift. Etter at en misforståelse fører til at han blir suspendert fra skolen, begynner Miles å tvile på egne evner. Med en far og en onkel som begge har kriminelle rulleblad fra Brooklyn, begynner han å lure på om gutter som ham egentlig er ment for å være superhelter. Kanskje han burde følge sin fars råd og fokusere på å redde seg selv. Samtidig som Miles prøver å få skolelivet sitt tilbake på rett spor, kan han ikke unngå de skremmende marerittene som hjemsøker ham, eller den konstante summingen fra spidey-sansen hans i historietimen hver dag.