I 'The Whispering Dark' tas leseren med på en gripende og drømmeaktig reise gjennom temaene offer, kjærlighet og besettelse. Delaney Meyers-Petrov har fått nok av å bli sett på som sårbar kun på grunn av sin hørselshemming. Når hun blir akseptert i et prestisjetungt program ved Godbole University, som trener studenter til å navigere mellom parallelle verdener, ser hun endelig muligheten til å bevise hva hun er laget av. Dessverre får semesteret en vanskelig start, med professorer som ikke imøtekommer hennes behov, og en selvgod overstudent som blir fascinert av Delaneys unike evner. Samtidig er Colton Price fanget i en merkelig situasjon; han døde som niåring, men våknet flere uker senere ved føttene til en grønnøyd jente. Nå, tolv år senere, krysses stiene deres igjen når Delaney uventet dukker opp i hans liv, men Colton har fått strenge pålegg om å holde seg unna den nye jenta – og de mystiske stemmene hun hører fra skyggene. Delaney ønsker egentlig å holde avstand fra Colton, og opplever seg å være den eneste ved universitetet som ser ham slik han virkelig er.