De foreldreløse tvillingene Grace og Connor Tempest seiler nå sammen på samme skip, men reisen blir alt annet enn enkel. Når et klassisk piratangrep mislykkes, mister Molucco Wrathe en av sine mest verdifulle mannskap. Dette blir et alvorlig varsko for Connor og Grace om det brutale livet til sjøs på et piratskip. Cheng Li gir tvillingene en fristende invitasjon til å oppleve hverdagen på den elite Piratskolen. Her blir Connors lojalitet satt på prøve, da han må navigere mellom den uortodokse kapteinen Wrathe og den mektige Piratforbundet. Samtidig hører Grace skremmende nyheter fra Vampirate-skipet og planlegger en risikabel tilbakekomst. I mellomtiden holder den opprørske Vampirate Sidorio et hemmelig øye med kysten, klar til å utslette sin fryktelige hevn.
