I sin rolle som kriminaltekniker i Miami har Dexter Morgan blitt vant til å se ondskapsfulle handlinger, og han utøver faktisk noen ganger denne ondskapen selv. Men Dexters tilsynelatende harmoniske liv blir snudd på hodet når han blir kalt til et spesielt foruroligende åsted på universitetsområdet. Her møter han en morder som får hans indre 'mørke passasjer' til å kjenne igjen en skremmende trussel, noe som får Dexter til å gå i skjul for første gang. Nå er han helt alene og innser at han blir jaktet på av en virkelig sinister motstander. Samtidig prøver han å planlegge et bryllup og lære seg å bli stefar for sin forlovedes to barn, som kanskje også har mørke tendenser. 'Dexter in the Dark' tar leseren dypere inn i psyken til en av de mest unike protagonister i moderne fiksjon - både makaber, ironisk og gledelig underholdende.