Prinsesse Kaguya Takenouchi er alt annet enn den idealiske arvingen til månenes Sølv-hof. Hun er både opprørsk og direkte, og overgår ikke forventningene som hennes mors rådgivere har hatt. Men når en gruppe onde usurpatorer truer hennes folk, står Kaguya overfor sin største utfordring. Da keiserinnen blir syk under en bølge av terrorangrep, bestemmer Kaguya seg for å gjøre det rette for sitt folk og heve stemmen sin. I et uventet møte med Toyo, lillesøster til Kiruhito Matsunouchi, legger de ut på en reise til hovedstaden for å renvaske Kaguya sin mor. Samtidig oppdager Kiruhito sannheten bak en ødeleggende hendelse som skjedde for 16 år siden, og han sverger å ta livet av sin egen keiser. Nye allianser dannes, og dette fører til store endringer i denne spennende fortsettelsen av historien.