Rin Okumura og hans klassekamerater som er eksorsister, befinner seg midt i en hemmelig krig mot mørkets krefter. Oppvokst av den berømte eksorsisten Far Fujimoto, kjente ikke Rin til sin virkelige far. En dag fører et skjebnesvangert ordskifte med Far Fujimoto til at Rin må konfrontere en forferdelig sannhet – blodet til demonherren Satan renner i Rins årer! Fast bestemt på å beseire Satan, innser Rin at veien hans fører til den mystiske True Cross Academy, hvor han må bli eksorsist. Etter den tragiske døden til sin fosterfar og oppdagelsen av sin virkelige herkomst som sønn av Satan, tar Rin steget inn i True Cross Academy for å lære kunsten å jakte på demoner. Hver aspirerende eksorsist må imidlertid starte et sted, og for studentene ved akademiet begynner denne reisen med den krevende Exwire-eksamenen. For å forberede seg til eksamen må de nye medlemmene i Yukios klasse gjennomgå intens trening. Når de er midt i forberedelsene, dukker en demon opp – men er dette en prøve, eller skjuler det seg noe mer ondsinnet?
