I en post-apokalyptisk verden der vampyrer og mennesker står overfor hverandre, tar Yuichiro opp kampen mot sine vampyriske overherredømmer for å utøve sin hevn! Etter at trompeter av apokalypsen annonserer menneskehetens fall, trer vampyrer frem fra skyggene for å herske over jorden. Yuichiro har én eneste hensikt – å ta livet av hver eneste vampyr som har forårsaket vold og lidelse. I denne dramatisk spennende fortsettelsen gjenforenes Mika og Yuichiro endelig! Med Mika på randen av døden, tilbyr Yuichiro sitt blod for å redde vennen, noe som forvandler Mika til en fullverdig vampyr. Samtidig prøver den fangede Guren å lede vampyrene inn i en felle som Kureto har satt opp, med planer om å avslutte denne blodige krigen en gang for alle ved hjelp av Seraph of the End! Alle fraksjoner samles på Nagoya flyplass for en intens og altomfattende krig!