I en galakse på randen av kollaps våkner en robot uten minner og kun én misjon: å finne sin skaper. I den nedgåtte landsbyen Korthe møter Beetro en verden preget av radioaktiv pestilens og hungersnød, og han får snart følge av Miree – en plaget tyv med drømmer om å trekke seg tilbake etter sitt siste kupp. Samtidig kastes det lokale styret inn i ytterligere kaos når en ny krigsherre tar makten, og forvandler livegne til flyktninger, mens forlatte robotbønder blir liggende som restene av en svunnen tid. Med et felles mål om overlevelse slår Beetro og Miree seg sammen for å utføre et umulig kupp: å stjele en enkelt flik av mørk materie, verdens mest verdifulle og mystiske mineral. Når de reiser gjennom det føydale ødelandet i jakt på svar, oppdager de den sanne omfanget av kaoset rundt dem. Stjernene forsvinner fra himmelen, og hele galaksen begynner å bli revet i filler. Mens Beetro avdekker sin opprinnelse, innser han at han kan være nøkkelen til frelsen av ikke bare seg selv, men kanskje hele galaksen.
